Article de synthèse / Review Article

Crop protection practices and risks associated with human fungal infectious diseases: a One Health perspective

Protection des cultures et risques associés aux maladies infectieuses humaines d’origine fongique : une perspective « Une seule santé »

¹ CIRAD, UPR Aïda, 97410 Saint-Pierre, Réunion, France
² Aïda, Univ Montpellier, CIRAD, Montpellier, France
³ CIRAD, UPR Aïda, Phnom Penh, Cambodia
⁴ Institut Technologique du Cambodge, Phnom Penh, Cambodia

^* Corresponding author: alain.ratnadass@cirad.fr

Abstract

We review interactions between crop protection practices (developed to control plant pathogens and invertebrate pests) and human fungal infectious diseases. Unlike viral, bacterial and parasitic infections, fungal infections in humans are usually only superficial in healthy individuals, but can become invasive and pose serious risks to immunosuppressed individuals. Although their global impact is less than that of other infectious diseases, human fungal infections still pose serious public health issues. For instance, the use of synthetic agricultural fungicides, particularly the azole class, under conventional intensive, or efficiency improvement-based crop protection practices, is at risk as far as antimicrobial resistance is concerned, due to cases of cross-resistance to clinical azoles used to treat pulmonary aspergillosis, candidiasis and cryptococcocis. In this respect, the One Health approach, originally designed for other types of human pathogens, looks relevant for human pathogenic fungi. Additionally, some entomopathogenic fungi used as biocontrol products against crop pests in a substitution-based approach, may be potentially pathogenic to humans. Very few examples of redesign-based practices (i.e. Agroecological Crop Protection) emerged from our analysis on human fungal diseases. However, discontinuing agricultural azole fungicides (as practiced on organic farms, and which may to some extent be related to the redesign strategy) appears to be the best way to reduce selection pressure and hence the level of azole-resistant human pathogenic fungal strains in the environment.

Résumé

Nous effectuons une revue de la littérature sur les interactions entre pratiques de protection des cultures visant à réguler les populations et dégâts d’agents phytopathogènes et de ravageurs invertébrés, et infections humaines d’origine fongique. Contrairement aux infections virales, bactériennes et parasitaires, les infections humaines d’origine fongique restent généralement superficielles chez les individus en bonne santé, mais peuvent revêtir un caractère invasif et poser des risques sérieux aux individus immunodéprimés. Bien que leur impact global soit moindre que celui d’autres maladies infectieuses, elles posent malgré tout de sérieux problèmes de santé publique. Par exemple, l’utilisation de fongicides agricoles de synthèse, particulièrement de la famille des azoles, dans le cadre de pratiques de protection des cultures conventionnelles intensives, ou basées sur l’amélioration de leur efficience, contribue clairement à la résistance aux antimicrobiens, du fait de résistances croisées aux médicaments azolés utilisés dans le traitement d’aspergilloses pulmonaires, de candidoses et de cryptococcoses. À cet égard, l’approche « Une seule santé » (One Health), introduite pour d’autres types de pathogènes humains, s’avère particulièrement pertinente pour les champignons pathogènes de l’homme. De façon plus secondaire, certains champignons entomopathogènes utilisés en lutte biologique contre des insectes ravageurs, dans le cadre d’une approche basée sur la substitution aux insecticides de synthèse, peuvent être potentiellement pathogènes pour l’homme. Par ailleurs, très peu d’exemples de pratiques basées sur la reconception de systèmes de culture (c’est-à-dire relevant de la protection agroécologique des cultures) sont ressortis de notre analyse concernant les infections humaines d’origine fongique. Cependant, l’arrêt de l’utilisation de fongicides agricoles azolés (tel que mis en œuvre dans les exploitations en agriculture biologique, et qui peut être considéré comme relevant d’une stratégie de reconception), apparaît comme le meilleur moyen de réduire la pression de sélection et ainsi la prévalence dans l’environnement de souches résistantes aux antifongiques azolés de champignons pathogènes pour l’homme.